La actividad humana libera químicos contaminantes al medioambiente. Los compuestos orgánicos semivolátiles (COSV) son sustancias orgánicas producidas en grandes cantidades y ampliamente utilizadas como químicos industriales (lubricantes, retardantes de llama, pinturas) o como pesticidas que tienen propiedades negativas para la salud y el medioambiente. Por lo cual, se pueden clasificar en pesticidas organoclorados (POC) y bifenilos policlorados (BPC) que forman parte de los compuestos orgánicos persistentes (COP) e hidrocarburos aromáticos policíclicos (HAP), que en conjunto corresponden a compuestos orgánicos semivolátiles o COSV.

Los COSV comparten características como su alta resistencia a la degradación química, biológica y fotolítica, lo que les otorga una larga vida media en el aire, suelo, agua, plantas y animales. 

Además, son semivolátiles y pueden transportarse a grandes distancias a través de la atmósfera y el agua, lo que permite su distribución mundial, incluso en regiones remotas como el Ártico y la Antártica. En estos ambientes polares, las bajas temperaturas prolongan su persistencia al reducir su tasa de descomposición, contribuyendo a su acumulación en matrices abióticas o a la biomagnificación en la cadena trófica.

Los COSV pueden depositarse de la atmósfera al suelo y luego bioacumularse en plantas o animales debido a sus propiedades lipofílicas e hidrofóbicas. En el ecosistema terrestre antártico ya se ha descrito la presencia de diferentes tipos de COSV en plantas vasculares nativas como Deschampsia antarctica y Colobanthus quitensis. 

Además, se ha observado que las concentraciones de COSV disminuyen hacia los polos debido al transporte atmosférico de largo alcance, que moviliza contaminantes emitidos en latitudes más bajas con altas concentraciones hacia latitudes más altas, donde se presentan en menores concentraciones. 

Sin embargo, no existe información relacionada sobre la distribución espacial de los contaminantes en suelos y poblaciones de plantas vasculares que permita una comparación espacial de la acumulación de contaminantes y sus potenciales fuentes de emisión.

La exposición a los contaminantes orgánicos generalmente tiene un impacto negativo en las plantas, pero se ha demostrado que las asociaciones naturales de las plantas con microorganismos simbióticos mejoran las respuestas de las plantas al estrés inducido por estos contaminantes. 

Por otra parte, los microorganismos en asociación con la planta vascular antártica C. quitensis han demostrado un papel potencial en la mejora del rendimiento fisiológico, ayudando a tolerar factores de estrés abiótico en el ecosistema polar, incluyendo la radiación UV, el déficit hídrico e, incluso, escenarios de cambio climático. 

Sin embargo, aún no existe conocimiento sobre la exposición de C. quitensis a los contaminantes orgánicos, sus mecanismos de respuesta molecular ni el papel funcional de los microorganismos endófitos. 

Esta investigación se enmarca en el proyecto de tesis “Modulación de la tolerancia a estrés inducido por Compuestos Orgánicos Persistentes en la planta antártica Colobanthus quitensis: mecanismos de respuesta y el rol funcional de los microorganismos simbiontes”. 

Por una parte, el estudio se centró en un muestreo en terreno donde se buscó determinar los niveles de contaminantes (BPC, POC y HAP) presentes en suelos y tejidos vegetales de la población de Colobanthus quitensis distribuidos espacialmente en dos sitios con latitudes contrastantes: Punta Arenas (53° S) y península Antártica (67° S), evaluar la bioconcentración de los contaminantes en dichas muestras y conocer fuentes potenciales de emisiones de los contaminantes. 

En relación al estudio en terreno y cuantificación de contaminantes en suelos y poblaciones de C. quitensis, en Punta Arenas se observó un mayor nivel de concentración de HAP en suelos y plantas que en la península Antártica, mientras que en la Península los niveles de POC y BPC fueron superiores a los encontrados en Punta Arenas (fig. 1). Esto sugiere una variabilidad en la distribución y bioconcentración de estos contaminantes entre las dos regiones. 

Para evaluar el potencial impacto antropogénico, el análisis de bioconcentración en C. quitensis reveló la posible influencia humana para determinados contaminantes del tipo POC y BPC en ambas regiones. Sin embargo, para la mayoría de los contaminantes sugiere niveles dentro del rango natural, donde los compuestos con mayor hidrofobicidad mostraron una tendencia a acumularse en el suelo más que en los tejidos vegetales (fig. 1).

Adicionalmente, el análisis de las tasas de diagnóstico de HAP revelaron una fuente predominantemente pirogénica en Punta Arenas, mientras que en la península Antártica se observó una mezcla de fuentes. Esto destaca la complejidad y diversidad de las fuentes de contaminación por HAP en estas regiones.

Por el otro lado, a partir de un estudio experimental el trabajo buscó dilucidar los mecanismos de respuesta de diferentes poblaciones de C. quitensis y el papel funcional que desempeñan los endófitos fúngicos frente a la exposición de contaminantes orgánicos a través de experimentos controlado en laboratorio. 

Esto se evaluó comparando diferentes parámetros ecofisiológicos de la planta con (E+) y sin endófitos (E-), y también comparando perfiles de expresión genética entre estas condiciones al exponer a las plantas a diferentes concentraciones de contaminantes. Las poblaciones estudiadas provienen de Punta Arenas (53° S), islas Shetland del Sur (62° S) y península Antártica (67° S).

A mayores concentraciones de COP, observamos un incremento en la peroxidación lipídica, un aumento en el contenido de prolina (osmólito que protege contra el estrés oxidativo) y una disminución de su rendimiento ecofisiológico, mientras que la presencia de hongos endófitos redujo significativamente los niveles de estrés oxidativo, promoviendo una mayor capacidad fotosintética, biomasa y porcentaje de supervivencia. Además, las plantas de la península Antártica en presencia de sus endófitos mostraron un efecto positivo más pronunciado, destacando la importancia de los endófitos en la adaptación a condiciones extremas (fig. 1). Esta relación beneficiosa podría tener relevancia en las condiciones naturales de Península donde hay una mayor acumulación de pesticidas organoclorados y bifenilos policíclicos. Sin embargo, se necesitan más estudios para aseverar estas hipótesis.

Posteriormente, utilizando la secuenciación y ensamblaje del transcriptoma de C. quitensis, analizamos su expresión génica frente a la condición en presencia y ausencia de endófitos y expuesta a COP. 

El análisis de expresión diferencial mostró que los hongos endófitos promueven una respuesta a estrés mediante la inducción de procesos biológicos que incluyen la estimulación del sistema antioxidante (oxidorreductasas y genes de homeostasis redox), así como niveles de expresión elevados en presencia de endófitos relacionados a la transformación, conjugación y almacenamiento de COP (monooxigenasas, transferasas y transportador ABC) para la detoxificación celular (fig. 1). Esto se correlaciona con niveles más bajos de estrés oxidativo y mayor contenido de prolina en las plantas de la Península, destacando el papel adaptativo crucial de los endófitos.

Este estudio resalta la importancia de los hongos endófitos en la tolerancia a estrés inducido por COP en Colobanthus quitensis. Los endófitos no solo mejoran la capacidad antioxidante y el rendimiento fisiológico de las plantas, sino que también juegan un papel crucial en la regulación de la expresión génica para mitigar los efectos negativos de los contaminantes. 

Los microorganismos adaptados a estos ambientes tienen el potencial para la biodegradación de COSV a través de una variedad de genes que codifican enzimas con capacidad para metabolizar los contaminantes. En esta línea, sería de interés explorar en mayor profundidad el papel de hongos endófitos de C. quitensis como herramienta de fitorremediación en suelos antárticos contaminados.

En conclusión, este trabajo contribuye a la comprensión de la distribución y comportamiento de los COSV en el ambiente terrestre antártico (suelo-planta vascular) y la vulnerabilidad del continente antártico a la contaminación procedente de fuentes tanto locales como de largo alcance. También releva la importancia de los hongos endófitos en la tolerancia de C. quitensis al estrés por contaminantes orgánicos y su potencial rol en la biodegradación de COSV que promueva la fitorremediación en estos ambientes.

Este trabajo nos entrega una mayor comprensión de los alcances negativos de la actividad antropogénica en la región antártica. Adicionalmente, en el contexto global del cambio climático, el aumento de temperatura favorece la removilización de los compuestos que modifica el destino y concentración de los contaminantes, y su biodisponibilidad a los organismos vivos de la región. 

Por tanto, se hace necesario el establecimiento de estrategias que promuevan el monitoreo continuo para evaluar los impactos ecológicos a largo plazo de los compuestos orgánicos en ambientes sensibles como las regiones polares, así como promover la cooperación científica internacional que contribuya a la toma de decisiones para el abordaje de las políticas públicas asociadas a las problemáticas ambientales actuales.

Figura 1. Esquema resumen con los principales resultados. Panel I. Concentración y distribución de COSV en el área de estudio. I. Factor de bioconcentración. II. Perfil de concentración de COSV (plantas y suelos) para las poblaciones de subantártica y Antártica de C. quitensis. Panel II. Rol de hongos endófitos en C. quitesis a partir de análisis experimental. I. Efecto del Delta Δ E+/E- entre las poblaciones subantártica y antártica de C. Quitensis. II. Estrés oxidativo y rendimiento ecofisiológico en C. Quitensis. II. Expresión génica diferencial de C. quitensis en relación a los mecanismos de detoxificación frente a la exposición de COP. GST: Glutatión S-transferasa, GTs: Glucosiltransferasas, S-transferasas: sulfotransferases, GSH: Glutatión. Nota: Figuras cocreadas con “Astrolabio”.

Agradecimientos

Agradecemos al INACH y su programa de apoyo a tesis de postgrado en temas antárticos beca DG_03-21, a la Agencia Nacional de Investigación y Desarrollo (ANID) Beca Nacional de Doctorado 21191611 y al ANID-PIA-INACH ACT192057. Agradecemos especialmente la colaboración de Cristóbal Galbán Malagón, Universidad Mayor.