La península Antártica es una de las regiones del planeta que está experimentando un calentamiento acelerado como consecuencia de las emisiones descontroladas de gases de efecto invernadero generados en otras latitudes. Algunos modelos climáticos proyectan que la temperatura superficial del mar podría aumentar de los actuales 2 °C hasta alcanzar 8 °C hacia finales de siglo, lo que podría generar impactos significativos en los ecosistemas marinos. Entre estos, los ecosistemas costeros y, en particular, la zona intermareal, son especialmente vulnerables debido a su condición de interfaz entre el mar y la tierra. Esto los expone a múltiples estresores asociados al calentamiento global, como el incremento de la temperatura del aire, el aporte de agua dulce por el derretimiento de glaciares y el aumento de la temperatura del mar.

En este contexto, algunas especies cumplen roles fundamentales en la estabilidad y funcionamiento de los ecosistemas intermareales. Las macroalgas, por ejemplo, son consideradas especies fundacionales de gran relevancia dentro de las tramas tróficas. 

Su importancia radica en su función como bioingenieras, ya que crean hábitats, proporcionan refugio y sirven de alimento para numerosos organismos. Debido a esta importancia ecológica, resulta prioritario comprender los efectos que el cambio climático podría generar en estas especies y en las interacciones que mantienen con otros organismos dentro del ecosistema.

En el marco del proyecto “El holobionte macroalga antártica: revelando el rol del microbioma frente al cambio climático”, financiado por el INACH, nos propusimos investigar la influencia de las comunidades bacterianas epífitas en la tolerancia del alga parda modelo Adenocystis utricularis ante el aumento de temperatura proyectado por los escenarios más pesimistas del IPCC (fig. 1A). 

Esta especie fue seleccionada por su dominio en los ecosistemas intermareales de las islas Shetland del Sur, lo que la convierte en un organismo de alta relevancia ecológica (fig. 1B). Los estudios previos han demostrado que A. utricularis es capaz de tolerar un aumento de +6 °C en la temperatura superficial del mar, según lo evidenciado en evaluaciones de su desempeño fotosintético, cuantificación de daño oxidativo y producción de moléculas antioxidantes. Sin embargo, poco se conoce sobre el papel que podría desempeñar su microbioma en la resistencia del alga a estos cambios ambientales.

El concepto de holobionte considera a un organismo junto con su comunidad microbiana asociada como una unidad ecológica interdependiente. Los microorganismos están presentes en todos los ambientes y en el mar encuentran en las superficies de organismos sésiles, como las macroalgas, un lugar ideal para habitar. 

En estas superficies se forman biopelículas microbianas que no solo aprovechan el sustrato sólido de las algas, sino también el carbono orgánico que estas liberan. Diversos factores, como el oxígeno, los nutrientes producidos por las macroalgas y sus defensas químicas, influyen en la composición del microbioma epífito. Este conjunto de microorganismos cumple un rol fundamental en la salud de las algas, actuando como una “segunda piel” que regula la disponibilidad de luz, gases y nutrientes, y protege frente a patógenos. Además, el microbioma puede estimular el crecimiento y la diferenciación celular de ciertas algas, través de la liberación de compuestos específicos. Así, los microorganismos epífitos son aliados esenciales para el desarrollo y la supervivencia de las macroalgas.

A partir de esta perspectiva, en nuestro estudio nos planteamos varias interrogantes: ¿cómo está estructurada la comunidad microbiana asociada a la superficie de A. utricularis?, ¿cómo se modifica su composición ante un aumento de temperatura?, ¿qué funciones potenciales podría desempeñar esta comunidad y cuáles podrían verse afectadas? Finalmente, ¿responde el alga de la misma manera a un aumento de temperatura con y sin su microbioma?

Para abordar estas preguntas, diseñamos una estrategia experimental innovadora bajo condiciones controladas de laboratorio en la que expusimos a individuos de A. utricularis a dos temperaturas distintas: 2 °C (control) y 8 °C (condición proyectada por el cambio climático). 

Dentro de cada condición, se incluyó un tratamiento adicional con un coctel de antibióticos para reducir la carga microbiana del alga y así evaluar su respuesta en ausencia de su microbioma. Además, nos interesamos en caracterizar los metabolitos producidos por los microorganismos en la superficie del alga bajo ambas condiciones, con el objetivo de identificar posibles compuestos clave en la tolerancia del holobionte al aumento de temperatura. 

La realización de estos experimentos fue posible gracias al apoyo del INACH, que facilitó las instalaciones de la base Escudero, en la isla Rey Jorge, durante la LIX Expedición Científica Antártica (ECA-59) (fig. 1C y D).

Gracias al esfuerzo conjunto de un equipo multidisciplinario de investigadoras e investigadores de la Universidad de Playa Ancha, la Universidad Técnica Federico Santa María, la Universidad de Magallanes, la Universidad Autónoma y la Universidad Técnica de Dinamarca, así como al trabajo comprometido de estudiantes de pregrado y posgrado, logramos llevar a cabo un análisis detallado de nuestras muestras de macroalgas y su microbioma, sometidas a condiciones de estrés térmico.

Los resultados obtenidos evidenciaron que el aumento de temperatura induce modificaciones significativas en la estructura de las comunidades microbianas que habitan la superficie del alga (fig. 2). En particular, se observó que este factor altera tanto la diversidad como la abundancia de las bacterias asociadas. 

Tras 3 y 5 días de exposición al estrés térmico, se detectó un incremento en las poblaciones de Campylobacterias y Gammaproteobacterias, mientras que las Alphaproteobacterias, Bacteroididias y Verrucomicrobiales disminuyeron. Estos cambios en la composición de la comunidad microbiana podrían desempeñar un papel clave en la respuesta adaptativa del alga frente a los impactos del cambio climático.

En términos metabólicos, la evaluación del desempeño fotosintético del alga, en conjunto con biomarcadores de diagnóstico celular, reveló que, tras 5 días de exposición a 8 °C, la eficiencia fotosintética mejoró en comparación con la condición control. 

Sin embargo, en los tratamientos donde se aplicaron antibióticos, se observó una disminución significativa de este parámetro (fig. 3A), lo que sugiere que la comunidad microbiana asociada desempeña un papel fundamental en el mantenimiento del proceso fotosintético bajo condiciones de estrés térmico. 

Cuando se analizaron los biomarcadores de daño oxidativo en las membranas lipídicas después de 5 días de exposición, no se encontraron diferencias significativas entre los tratamientos a 2 °C y 8 °C (fig. 3B).

No obstante, en las muestras donde se aplicó antibióticos y, por lo tanto, se redujo la carga microbiana, se evidenció un incremento en el daño oxidativo, lo que indica un mayor nivel de estrés celular en el alga. 

Estos hallazgos concuerdan con las mediciones de antioxidantes celulares, como el ascorbato. Luego de 3 días de exposición, se observó una reducción significativa en la acumulación de ascorbato en las muestras tratadas con antibióticos, lo que sugiere una alteración en la capacidad del alga para responder al estrés oxidativo. Esta disminución persistió únicamente en las muestras expuestas a 8 °C tras 5 días de tratamiento (fig. 3C).

En conjunto, estos resultados resaltan el papel crucial del microbioma en la homeostasis celular del alga, indicando que su alteración compromete su respuesta fisiológica ante el aumento de temperatura.

Para profundizar en la funcionalidad del microbioma epífito, nos propusimos identificar y caracterizar los metabolitos producidos en la superficie del alga bajo ambas condiciones térmicas (fig. 4). 

Mediante un análisis metabolómico, detectamos la presencia de compuestos clave, tanto de origen algal como microbiano. Entre ellos, se identificaron la acetilcarnitina, el ácido esteárico y la betaína, moléculas involucradas en la estabilización de membranas, la protección celular y la regulación osmótica. 

Además, se encontraron compuestos como la camptotecina y la baccatina III, los cuales parecen ser exclusivos del microbioma y podrían desempeñar funciones defensivas contra microorganismos competidores. 

Adicionalmente, identificamos metabolitos con actividad antimicrobiana y antifúngica, como la beauvericina y la surugamida A, que podrían contribuir a la estabilidad del microbioma y aumentar la resistencia del holobionte a condiciones ambientales extremas. 

También se detectaron antioxidantes como el β-caroteno y el didodecil 3,3′-tio dipropionato óxido, los cuales podrían mitigar el estrés oxidativo inducido por el incremento de temperatura. 

Otros compuestos identificados, como la eudesmina y la quercitrina, poseen propiedades antiinflamatorias y antioxidantes, lo que sugiere que podrían desempeñar un papel relevante en la protección celular frente al estrés térmico. 

Otro hallazgo destacable fue la detección de la carpacromena, un compuesto que podría favorecer la estabilidad del microbioma al inhibir la proliferación de microorganismos patógenos externos, contribuyendo así a la homeostasis del holobionte. 

Por último, un resultado particularmente preocupante fue la detección de acetochlor en todas las muestras analizadas. Este herbicida sintético, producido por Monsanto y clasificado como cancerígeno, es uno de los contaminantes más comunes en cuerpos de agua a nivel global. 

Su presencia en ecosistemas antárticos es alarmante, ya que hasta ahora no había sido reportado en aguas ni en especies costeras de esta región. Su detección sugiere la posible llegada de este tipo de contaminantes antropogénicos a la Antártica, lo que plantea nuevas interrogantes sobre el impacto de la actividad humana en estos frágiles ecosistemas.

En conjunto, estos hallazgos refuerzan la importancia del microbioma en la tolerancia térmica de Adenocystis utricularis, subrayando su rol como un potencial modulador de la respuesta del alga al cambio climático. Además, la detección de contaminantes como el acetochlor destaca la urgencia de monitorear y mitigar los impactos antropogénicos en los ecosistemas antárticos. Estos resultados abren nuevas líneas de investigación sobre las interacciones entre macroalgas y sus comunidades microbianas, así como sobre la resiliencia de estos organismos en un escenario de calentamiento global acelerado.

En conclusión, nuestros resultados sugieren que el microbioma epífito de A. utricularis desempeña un papel clave en su tolerancia al aumento de temperatura, influyendo en su fisiología y estabilidad celular. La alteración de estas comunidades podría tener consecuencias importantes para la resiliencia del ecosistema intermareal antártico frente al cambio climático.

Mayor información

Celis-Plá, P. S., Moenne, F., Rodríguez-Rojas, F., Pardo, D., Lavergne, C., Moenne, A., … & Sáez, C. A. (2020). Antarctic intertidal macroalgae under predicted increased temperatures mediated by global climate change: Would they cope? Science of the Total Environment, 740, 140379.

Figuras

Figura 1. Toma de muestras y diseño experimental para evaluar el rol del microbioma del alga parda Adenocystis utricularis, frente al estrés térmico. A: zoom a frondas de A. utricularis en su hábitat natural. B: pradera intermareal donde se muestra la predominancia de A. utricularis en el área de punta Artigas, isla Rey Jorge. C: montaje del diseño experimental de nuestra aproximación en condiciones controladas de laboratorio en donde sometimos a un aumento de temperatura a esta especie. D: muestreo del microbioma epífito a partir de frondas de A. utricularis utilizando tórulas estériles bajo campana. Todas las imágenes fueron tomadas por la Dra. Fernanda Rodríguez Rojas.

Figura 2. Abundancia relativa de clases bacterianas dentro de las comunidades microbianas epífitas de A. utricularis expuesta a 2 y 8 °C después de 3 y 5 días. En la parte izquierda de muestran a las estudiante de doctorado Kerina González Pino (arriba) y de pregrado Francisca Morales Herrera (abajo) que han estado realizando los análisis para sus respectivos trabajos de tesis. Estos datos son resultados no publicados que son actualmente parte de un artículo en preparación.

Figura 3. Desempeño fotosintético y biomarcadores de diagnóstico celular para evaluar el estado de salud de A. utricularis expuesta a 2 y 8 °C por 3 y 5 días. En este experimento incluimos una condición adicional correspondiente a la adición de un coctel de antibióticos en un subgrupo de muestras en ambas temperaturas para evaluar como la disminución de la carga microbiana afectaba el estado de salud del alga. Estos análisis fueron realizados por Dra.(c) Kerina González y son datos no publicados y actualmente parte de un artículo en preparación.

Figura 4. Caracterización del metaboloma de A. utricularis basados en perfiles metabólicos obtenidos mediante espectrometría de masas de alta resolución. El esquema ilustrativo muestra estructuras químicas específicas de metabolitos clave identificadas mediante técnicas de dereplicación por Molecular Networking (GNPS). Estos análisis fueron realizados por el Dr. Néstor Serna y la Dra. Agustina Undabarrena, y corresponden a datos no publicados y actualmente parte de un artículo en preparación.